Tesis:
Dynamics of Plant Development Combining Experimental and Computational Models
- Autor: ALIQUE GARCÍA, Daniel
- Título: Dynamics of Plant Development Combining Experimental and Computational Models
- Fecha: 2024
- Materia:
- Escuela: E.T.S. DE INGENIERÍA AGRONÓMICA, ALIMENTARIA Y DE BIOSISTEMAS
- Departamentos: BIOTECNOLOGIA-BIOLOGIA VEGETAL
- Acceso electrónico: https://oa.upm.es/81276/
- Director/a 1º: PERALES, Mariano Manuel
- Director/a 2º: WABNIK, Krzysztof
- Resumen: Plants, as sessile organisms, have evolved exceptional flexibility to adapt their postembryonic development to the ever-changing environments during their lifecycle. Plant development is a complex process influenced by both internal elements and external indicators, which allow them to optimize their growth in specific local environments and serve as a major determinant of crop geographical distribution and productivity. While multiple factors are known to guide plant development, a comprehensive understanding of how their individual effects integrate within networks to define specific behaviors often remains elusive. To advance this knowledge, combined experimental and computational studies emerge as a valuable tool, applied in this thesis to tackle two fundamental questions in developmental biology.
First, we investigated the inner workings underlying the early divergence of leaf and floral primordia organogenesis, which initiate from equivalent shapes. This study poses challenges due to the interplay of biochemical and mechanical cues on morphogenesis, and the limited experimental access to inner tissues. To address them, we developed quantitative growth models with single-cell resolution, focusing on the medial longitudinal view. These models incorporate cell wall viscoelasticity, anisotropy, cell division, and auxin flow to effectively mimic in vivo organ morphologies, as well as epidermal growth rates and inferred auxin inward fluxes from epidermis to inner tissues. Remarkably, our simulations reveal an antithetic growth-driven geometry divergence: flowers exhibit greater growth in the adaxial domain near the SAM center, while leaves expand faster in the abaxial and adjacent middle region, away from the SAM center.
Second, we delved into how plants respond to environmental changes, specifically on the photoperiodic control of poplar annual growth period. In poplar, daylength governs FLOWERING LOCUS T2 (FT2) expression, a gene that we further confirmed to mediate growth cessation time quantitatively. We established a minimal data-driven model of FT2 transcriptional regulation that links core clock genes to FT2 daily level. GIGANTEA emerges as an essential FT2 inducer, gaiting an activation window bounded by TIMING OF CAB EXPRESSION 1 and LATE ELONGATED HYPOCOTYL 2 repressions. Loss-of-function lines validate these genes' roles. Additionally, model simulations predict that the gradual downregulation of FT2 upon shortening daylength is driven by the progressive narrowing of this activation window, led by phase shifts in the preceding clock genes. This circadian-mediated mechanism enables poplar to exploit FT2 expression level as a precise daylength-meter.
RESUMEN
Las plantas son organismos sésiles con una gran flexibilidad para adaptar su desarrollo postembrionario a la situación ambiental cambiante en la que viven. El desarrollo vegetal es un proceso altamente complejo influenciado tanto por elementos internos como externos. Esto permite a las plantas optimizar su crecimiento en entornos locales y, a su vez, delimita su distribución geográfica y productividad. A pesar de que se conocen múltiples factores que influyen en el desarrollo vegetal, a menudo nos falta una comprensión integral de cómo sus efectos individuales operan dentro de redes que definen comportamientos específicos. Para afrontar este desafío, estudios que combinan análisis experimentales y computacionales se postulan como una herramienta valiosa, empleados en esta tesis para indagar sobre dos preguntas fundamentales en el campo de la biología del desarrollo.
En primer lugar, investigamos los mecanismos internos que subyacen a la divergencia temprana en la organogénesis de los primordios de hoja y flor. Este estudio presenta dos retos: la interacción de señales bioquímicas y mecánicas en morfogénesis, y la dificultad de observar experimentalmente los tejidos internos. Para abordarlo, hemos desarrollado modelos cuantitativos de crecimiento vegetal con resolución a nivel celular, centrándonos en la vista medio longitudinal. Los modelos elaborados integran viscoelasticidad de las paredes celulares, anisotropía, división celular y dinámica del flujo de auxinas con objeto de reproducir fielmente las morfologías de los órganos in vivo, así como las tasas de crecimiento epidérmico y las rutas inferidas de drenaje de auxinas desde la epidermis hacia los tejidos internos. Notoriamente, estos modelos revelan un patrón de crecimiento antitético que explica la divergencia observada: el primordio foliar muestra un mayor crecimiento en el dominio adaxial, contiguo a la zona central del meristemo apical vegetativo, mientras que el primordio de hoja se expande más rápidamente en la región abaxial y media adyacente, alejada de esta.
En segundo lugar, exploramos cómo las plantas responden a cambios ambientales, enfocándonos en el control fotoperiódico del crecimiento anual del álamo. En el álamo, la duración del día controla la expresión de FLOWERING LOCUS T2 (FT2), un gen que en esta tesis validamos como mediador cuantitativo del momento de cese del crecimiento. Además, formulamos un modelo mínimo que recapitula la regulación transcripcional de FT2, y que vincula los genes centrales del reloj circadiano con su nivel diario de expresión. GIGANTEA emerge como un inductor esencial de FT2, estableciendo una ventana de activación delimitada por las represiones de TIMING OF CAB EXPRESSION 1 y LATE ELONGATED HYPOCOTYL 2. Líneas con pérdida de función avalan los roles descritos para estos genes. Más allá, hemos desarrollado un modelo computacional que integra las interacciones descritas. Nuestro modelo predice que la disminución gradual de la transcripción de FT2 conforme se acortan los días viene dada por un estrechamiento progresivo de esta ventana de activación, impulsado por cambios en la fase de expresión en los genes del reloj mencionados. Este mecanismo permite al álamo beneficiarse del nivel de FT2 como un medidor preciso de la duración del día.