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Tesis:

Ecology and Evolution of Chemoreceptors: a global genomic and metagenomic survey

  • Autor: SANCHIS LÓPEZ, Claudia

  • Título: Ecology and Evolution of Chemoreceptors: a global genomic and metagenomic survey

  • Fecha: 2025

  • Materia:

  • Escuela: E.T.S. DE INGENIERÍA AGRONÓMICA, ALIMENTARIA Y DE BIOSISTEMAS

  • Departamentos: BIOTECNOLOGIA-BIOLOGIA VEGETAL

  • Acceso electrónico: https://oa.upm.es/86780/

  • Director/a 1º: LÓPEZ SOLANILLA, Emilia A.
  • Director/a 2º: HUERTA CEPAS, Jaime

  • Resumen: Chemoreception, the ability of microorganisms to detect and respond to environmental signals, is essential for their adaptability, survival, and ecological interactions. Chemosensory pathways enable microbes to perceive environmental changes and regulate behaviors such as nutrient acquisition, predator evasion, and host interactions. Central to these processes are chemoreceptor proteins (CRs), which initiate signal transduction by recognizing stimuli through their ligand-binding domains (LBDs), regulating cellular responses. Despite their importance, much of the diversity and ecological roles of CRs remain uncharacterized, particularly in uncultured and low-abundance microorganisms. This thesis aims to address these gaps by studying CRs at genomic and metagenomic scales, exploring their biodiversity, ecological relevance, and evolutionary significance. The main objectives of this thesis are: (1) to develop a methodology for automated CR characterization and functional classification, (2) to analyze CR prevalence and specificity across prokaryotic phylogeny, including uncultured microorganisms, (3) to investigate the evolutionary history of CRs on a global scale, and (4) to create a novel method to study CR diversity in low-abundance taxa from environmental samples. In Chapter 1, we analyzed over 82,000 CR sequences from 11,806 representative microbial genomes. A novel homology-based clustering approach was developed to classify CRs by their LBDs, offering a more exhaustive functional classification system than traditional methods. This revealed thousands of novel LBD types, indicating that CR diversity is far from fully explored. Furthermore, we found that LBD specificity for plant-associated lifestyles is more influenced by ecological factors than phylogenetic signals, emphasizing environmental adaptation in shaping CR profiles. In Chapter 2, we extended the analysis to environmental data, compiling what we believe to be the largest and most comprehensive CR catalog to date, GlobalCR. This catalog includes >1.4 million CR sequences from 800,000 metagenome-assembled genomes (MAGs) and 229,000 CRs from 41,000 reference genomes. Extracellular sensing domains exhibited immense diversity and strong habitat-specific associations, suggesting significant adaptive value. Taxonomic analysis revealed that many CRs belong to previously undescribed lineages with high CR content, indicating novel adaptations. A phylogeny of 400,000 unique CR sequences, from both cultured and uncultured organisms, provided insights into the evolutionary history of CRs, horizontal gene transfer events, and functional diversification. Notably, evidence of co-evolution between heptad classes and CheA histidine kinases, key components of chemosensory pathways, was identified. In Chapter 3, we developed a novel capture-based targeted sequencing method to investigate low-abundance chemosensory microorganisms in environmental samples. This approach identified up to two orders of magnitude more CRs per sample compared to standard metagenomic sequencing. Applied to plant rhizosphere samples, it uncovered a hidden biodiversity of chemosensitive bacteria, including latent pathogens and symbionts, and numerous previously unknown microorganisms representing new bacterial lineages. Overall, this thesis advances the ecological, functional, and evolutionary understanding of microbial chemosensory systems and provides a valuable resource of data and methods to support future exploration and analysis in this field. RESUMEN La quimiorrecepción, la capacidad de los microorganismos para detectar y responder a señales ambientales, es fundamental para su adaptabilidad, supervivencia e interacciones ecológicas. Las vías quimiosensoriales permiten a los microbios percibir cambios en su entorno y regular comportamientos como la adquisición de nutrientes, la evasión de depredadores y las interacciones con hospedadores. En el centro de estos procesos están los quimiorreceptores (CRs), que inician la transducción de señales a través de sus dominios de unión a ligandos (LBDs). A pesar de su importancia, gran parte de la diversidad y los roles ecológicos de los CRs siguen sin caracterizarse, especialmente en microorganismos no cultivados o de baja abundancia. Esta tesis aborda estas lagunas estudiando los CRs a escalas genómicas y metagenómicas, explorando su biodiversidad, relevancia ecológica y significancia evolutiva. Los objetivos son: (1) desarrollar una metodología para la caracterización automatizada de los CRs, (2) examinar la prevalencia y distribución de CRs en especies procariotas conocidas y desconocidas, (3) investigar patrones ecológicos y evolutivos de los CRs utilizando datos metagenómicos y (4) diseñar un método innovador para explorar la diversidad de CRs en taxones raros. En el Capítulo 1, se realizó un análisis filogenómico de 82,000 secuencias de CR extraídas de 11,806 genomas. Se desarrolló un nuevo enfoque de agrupamiento basado en homología de novo para clasificar los CRs según sus LBDs, lo que reveló miles de tipos de LBDs novedosos y destacó una diversidad no saturada de CRs. El análisis mostró que la especificidad de los LBDs para estilos de vida asociados a plantas está más influida por factores ecológicos que filogenéticos, subrayando la adaptación ambiental en los perfiles de CR. En el Capítulo 2, el análisis se amplió a datos ambientales, generando el mayor catálogo de CRs hasta la fecha (GlobalCR). Este incluye >1.4 millones de CRs de 800,000 genomas ensamblados a partir de metagenomas (MAGs) y 229,000 CRs de 41,000 genomas de referencia. La diversidad de dominios sensoriales extracelulares resultó ser inmensa y fuertemente vinculada a hábitats naturales, sugiriendo un valor adaptativo significativo. El análisis taxonómico reveló muchos CRs en linajes no descritos con alto contenido de CR, indicando adaptaciones novedosas. Una filogenia completa de 400,000 CRs únicos de organismos cultivados y no cultivados permitió investigar la historia evolutiva de los CRs, eventos potenciales de transferencia horizontal de genes y la diversificación funcional. En particular, se identificó la coevolución de las clases de heptadas con las quinasas de histidina CheA, reflejando adaptaciones en las vías quimiosensoriales. En el Capítulo 3, se desarrolló un nuevo método de secuenciación dirigida basado en captura para investigar microorganismos quimiosensibles en taxones de baja abundancia. Este enfoque identificó hasta dos órdenes de magnitud más CRs por muestra que la secuenciación metagenómica estándar. Aplicado a muestras de la rizosfera de plantas, descubrió una biodiversidad oculta de bacterias quimiosensibles, incluidos patógenos latentes y simbiontes, así como numerosos microorganismos desconocidos con CRs en linajes bacterianos nuevos. En resumen, esta tesis avanza en la comprensión ecológica, funcional y evolutiva de los sistemas quimiosensoriales microbianos, ofreciendo un recurso público de datos y métodos para impulsar futuras investigaciones en este campo.