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Tesis:

Evolution and ecology of virus host range and host utilisation in a heterogeneous ecosystem

  • Autor: BABALOLA, Bisola Mercy

  • Título: Evolution and ecology of virus host range and host utilisation in a heterogeneous ecosystem

  • Fecha: 2025

  • Materia:

  • Escuela: E.T.S. DE INGENIERÍA AGRONÓMICA, ALIMENTARIA Y DE BIOSISTEMAS

  • Departamentos: BIOTECNOLOGIA-BIOLOGIA VEGETAL

  • Acceso electrónico: https://oa.upm.es/85751/

  • Director/a 1º: GARCÍA-ARENAL RODRÍGUEZ, Fernando
  • Director/a 2º: MCLEISH, Michael J.

  • Resumen: Understanding the evolution and ecology of virus host range and utilisation is pivotal for addressing viral emergence, especially in ecosystems where diverse plant communities, such as wild and cultivated species, coexist. Viral emergence is influenced by intrinsic genetic factors and ecological conditions that determine a virus's ability to infect new hosts. High-throughput sequencing (HTS) offers an advanced method for studying entire viral communities, allowing detailed insights into viral diversity, host interactions, and co-infections across different environments. Yet, the role of ecological factors in shaping virus host range and emergence remains underexplored. By comparing the viral communities of different subspecies of carrot and its wild relative and assessing the host range of eight viruses with different transmission modes in four different habitats, this thesis aims to investigate the factors influencing the host range and utilisation of plant viruses. This was achieved by analysing incidence, infection patterns and genetic diversity of virus populations in relation to host plants and habitat characteristics. HTS identified 45 virus OTUs across wild and cultivated carrot populations. Wild carrots exhibited greater virome richness, harbouring a higher proportion of novel viruses, while cultivated carrots showed a higher incidence of known aphid-transmitted viruses. This indicates that wild carrots act as reservoirs of viral diversity with potential for novel virus emergence. The multi-host study found that ecological factors, including host abundance, richness and habitat heterogeneity, play a crucial role in shaping virus host range and use. The realized host range of viruses varied significantly between wild and anthropic habitats, with generalist viruses -CMV, PZSV, WMV utilising hosts in both habitats and specialist viruses -PPV, BChV being more restricted to hosts in anthropic habitats. Non-random interactions between viruses were observed, including both facilitative (positive associations) and competitive (negative associations) interactions. Co-infection was common among viruses sharing similar transmission modes, such as those transmitted by aphids, which suggests that transmission strategies and vector behaviours significantly influence virus community structures. The genetic diversity of CMV populations was influenced by habitat type rather than host specificity, indicating that ecological dynamics, such as habitat disturbance and connectivity, affect virus genetic structure. Within Edge habitat, CMV, PZSV and TAV showed minimal genetic differentiation across different hosts, highlighting their low levels of host-specific genetic divergence. This study demonstrates that the interaction between ecological and genetic factors is crucial in determining the host range evolution and emergence potential of plant viruses. Wild plant populations, such as wild carrots, play a key role as reservoirs of viral diversity, potentially introducing new viruses into cultivated systems. The findings underscore the importance of habitat heterogeneity and host abundance and richness in shaping viral communities, emphasising the need for targeted management strategies that consider ecological dynamics to mitigate virus emergence in agroecosystems. This research provides a framework for understanding virus evolution in complex ecological contexts, offering insights into managing plant virus outbreaks. RESUMEN Comprender la evolución y la ecología de la gama de hospedadores de virus y su utilización es fundamental para abordar la emergencia viral, especialmente en ecosistemas donde coexisten diversas comunidades vegetales, como especies silvestres y cultivadas. La aparición de virus depende de factores genéticos intrínsecos y de condiciones ecológicas que determinan la capacidad de un virus para infectar nuevos huéspedes. La secuenciación de alto rendimiento (HTS) ofrece un método avanzado para estudiar comunidades virales enteras, lo que permite conocer en detalle la diversidad viral, las interacciones con los hospedadores y las coinfecciones en distintos entornos. Sin embargo, el papel de los factores ecológicos en la configuración de la gama de hospedadores y la aparición de virus sigue sin explorarse lo suficiente. Mediante la comparación de las comunidades virales de diferentes subespecies de zanahoria y su pariente silvestre y la evaluación del rango de hospedadores de ocho virus con diferentes modos de transmisión en cuatro hábitats diferentes, esta tesis pretende investigar los factores que influyen en el rango de hospedadores y la utilización de los virus de las plantas. Para ello, se analizaron la incidencia, los patrones de infección y la diversidad genética de las poblaciones de virus en relación con las plantas hospedadoras y las características del hábitat. El HTS identificó 45 OTU de virus en poblaciones de zanahorias silvestres y cultivadas. Las zanahorias silvestres mostraban una mayor riqueza vírica, albergando una mayor proporción de nuevos virus, mientras que las zanahorias cultivadas mostraban una mayor incidencia de virus conocidos transmitidos por áfidos. Esto indica que las zanahorias silvestres actúan como reservorios de diversidad vírica con potencial para la aparición de nuevos virus. El estudio multihospedador reveló que los factores ecológicos, entre ellos la abundancia y riqueza de hospedadores y la heterogeneidad del hábitat, desempeñan un papel crucial en la configuración de la gama de hospedadores y el uso de virus. Los virus generalistas (CMV, PZSV, WMV) utilizan hospedadores de ambos hábitats, mientras que los virus especializados (PPV, BChV) se limitan más a los hospedadores de hábitats antropogénicos. Se observaron interacciones no aleatorias entre los virus, tanto facilitadoras (asociaciones positivas) como competitivas (asociaciones negativas). La coinfección fue común entre virus que comparten modos de transmisión similares, como los transmitidos por pulgones, lo que sugiere que las estrategias de transmisión y los comportamientos de los vectores influyen significativamente en las estructuras de las comunidades de virus. La diversidad genética de las poblaciones de CMV se vio influida por el tipo de hábitat más que por la especificidad del hospedador, lo que indica que la dinámica ecológica, como la perturbación del hábitat y la conectividad, afecta a la estructura genética del virus. Dentro del hábitat Edge, el CMV, el PZSV y el TAV mostraron una diferenciación genética mínima entre distintos hospedadores, lo que pone de relieve sus bajos niveles de divergencia genética específica de hospedador. Este estudio demuestra que la interacción entre factores ecológicos y genéticos es crucial para determinar la evolución del rango de hospedadores y el potencial de emergencia de los virus vegetales. Las poblaciones de plantas silvestres, como las zanahorias silvestres, desempeñan un papel clave como reservorios de diversidad viral, introduciendo potencialmente nuevos virus en los sistemas cultivados. Los resultados subrayan la importancia de la heterogeneidad del hábitat y la abundancia y riqueza de hospedadores en la formación de comunidades virales, lo que pone de relieve la necesidad de estrategias de gestión específicas que tengan en cuenta la dinámica ecológica para mitigar la aparición de virus en los agroecosistemas. Esta investigación proporciona un marco para entender la evolución de los virus en contextos ecológicos complejos y ofrece ideas para gestionar los brotes de virus en las plantas.